珊瑚共附生细菌间的精彩博弈

五彩斑斓的珊瑚，张牙舞爪的龙虾，可爱的小丑鱼，形态各异的海底生物，美丽富饶的珊瑚礁对海洋有多重要？

图1 南海海底珊瑚礁

珊瑚礁是海洋中生产力和生物多样性极高的生态系统，为许多动植物提供了生活环境，养活了四分之一的海洋生物。其中，造礁石珊瑚对海洋中钙的长期沉积是珊瑚礁形成的基础。近年来，由于气候变化和人类活动的影响，珊瑚以及珊瑚礁面临着包括海洋酸化和海水温度上升等一系列挑战，珊瑚礁在全球范围内大量减少。

虫黄藻与造礁石珊瑚间有着密切的互利共生关系。虫黄藻利用珊瑚呼吸作用产生的CO₂进行光合作用，产生氧气和营养物质供给珊瑚，同时，有研究报道虫黄藻与珊瑚石灰质骨骼的形成密切相关。作为回报，珊瑚为虫黄藻提供保护、居所、营养（主要是含有氮和磷的废料）和恒定供应光合作用所需的CO₂。除虫黄藻外，珊瑚中还存在着复杂的微生物群落。目前，微生物学家将珊瑚以及与珊瑚共附生的虫黄藻、真菌、细菌、古菌和病毒等构成的集合体称为珊瑚共生总体（coral holobiont）（图2）。

图2 珊瑚共生总体示意图（引自Peixoto RS,et al.Front. Microbiol. 2017）

珊瑚共附生细菌是珊瑚共生总体的重要组成部分。研究发现，从珊瑚中分离纯化的细菌菌株可能是珊瑚的益生菌、非致病菌甚至是致病菌。2006年，微生物学家Eugene Rosenburg教授根据对珊瑚白化病的研究和观察结果，提出了珊瑚“益生菌假说”。他发现，感染了致病菌希利氏弧菌（Vibrio shiloi）的珊瑚会逐渐产生白化抗性，他认为抗性的产生是环境中的益生菌抑制了致病弧菌爆发的结果。因此，珊瑚共附生菌群的群落结构，包括不同细菌种类和丰度对珊瑚共生总体的健康非常重要。

珊瑚共生总体中的病毒（噬菌体）对于调节珊瑚共附生菌群的群落结构，避免细菌过度繁殖有着重要的调控作用。噬菌体是以细菌为宿主的病毒，根据其是否裂解宿主可分为烈性噬菌体和温和噬菌体两种。温和噬菌体在侵染细菌后并不会直接裂解宿主，而是通过将自身遗传物质整合到细菌基因组上随细菌基因组复制而复制，在一定条件下可以从细菌基因组上切离从而引起宿主裂解，长久地影响细菌群落动态并维持稳定（图3）。

图3 噬菌体的复制周期（引自Ron Feiner,et al. Nat. Rev. Microbiol. 2015）

6月30日，中国科学院南海海洋研究所热带海洋生物资源与生态重点实验室王晓雪团队首次利用造礁石珊瑚的无创侵染模型，解析了珊瑚病原菌—溶珊瑚弧菌（Vibrio coralliilyticus）突破珊瑚共生菌群屏障，引发石珊瑚组织脱落病的机制，相关研究成果以“The coral pathogen Vibrio coralliilyticuskills non-pathogenic holobiont competitors by triggering prophage induction”为题，在线发表于《自然-生态与进化》（Nature Ecology & Evolution）。

石珊瑚组织脱落病在全球的多种造礁珊瑚中被发现，几周即会杀死被感染珊瑚，死亡率高达90%以上。研究人员以南海典型造礁石珊瑚-丛生盔形珊瑚为研究对象，前期在丛生盔形珊瑚的消化循环腔液中发现了病原菌—溶珊瑚弧菌。感染这种病原菌后，在热应激下表现出严重的组织溃败，是一种典型的珊瑚组织脱落病（图4）。

图4 健康与“组织脱落病”的丛生盔形珊瑚

研究人员比较了溶珊瑚弧菌和其他分离自丛生盔形的珊瑚菌株的表型，他们发现溶珊瑚弧菌的生物膜形成能力（Biofilm formation）、运动能力（Swimming motility）都明显弱于其他珊瑚中分离的优势菌株。根据珊瑚“益生菌假说”，珊瑚中的益生菌会抑制致病菌爆发，那么，溶珊瑚弧菌是如何克服这种抑制，进而爆发导致珊瑚的组织脱落病呢？

为了解开溶珊瑚弧菌快速爆发的谜题，研究人员进行了大量的实验室和珊瑚体内实验研究，最终报道了溶珊瑚弧菌与珊瑚土著菌之间的一种新的互作作用，这种竞争性作用的结果决定了珊瑚的健康（图5）。溶珊瑚弧菌编码了L-赖氨酸-ε-氧化酶LodA，可以氧化L-赖氨酸并产生过氧化氢。溶珊瑚弧菌利用LodA激活内生菌Endozoicomonas sp.和非致病弧菌等珊瑚共附生细菌的原噬菌体，从而清除掉这些重要的珊瑚共生菌。

研究还发现LodA还普遍存在于人类肠道、土壤和海洋等生态系统中重要的微生物类群，表明利用LodA激活原噬菌体可能是一种共同栖息在同一生态位的微生物之间竞争的常见策略。该研究揭示了珊瑚病原菌发挥致病性的新机制，从共附生菌群的功能和互作方式的视角获得了对珊瑚共生总体健康的新认知，为利用益生菌保护造礁珊瑚的健康提供了技术支撑。

图5 珊瑚病原菌与珊瑚共生细菌相互作用的模式图

南海海洋所2017级直博生王伟权，副研究员汤开浩和副研究员王鹏霞为该论文的共同第一作者，王晓雪研究员为该论文的通讯作者。海南大学王嫣教授团队提供珊瑚样品的采样和侵染体系建立等方面的支持。本研究工作得到国家自然科学基金、国家科技部重点研发计划、中科院青年创新促进会、广东省本土创新团队、南方海洋科学与工程广东省实验室重大专项等项目的资助。

文章链接：
https://doi.org/10.1038/s41559-022-01795-y

Wang, W. et al. The coral pathogen Vibrio coralliilyticuskills non-pathogenic holobiont competitors by triggering prophage induction. Nat. Ecol. Evol. doi:10.1038/s41559-022-01795-y

来源：中科院南海海洋研究所